Vestnik dermatologii i venerologiiVestnik dermatologii i venerologiiВестник дерматологии и венерологии0042-46092313-6294Rossijskoe Obschestvo Dermatovenerologov i Kosmetologov1487310.25208/vdv14873ORIGINAL STUDIESНАУЧНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯResearch ArticleFeatures of skin colonization with Staphylococcus spp. in atopic dermatitis and psoriasis patientsОсобенности колонизации кожи пациентов с атопическим дерматитом и псориазом микроорганизмами рода Staphylococcushttps://orcid.org/0000-0002-8677-416757214320275AAM-4250-20208072-7935NikolaevaMarina Yu.НиколаеваМарина Юрьевна
Russian Federation

MD

ассистент

lavrukhina.mary@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-8211-16657003438332ACC-8031-20221837-2098MonakhovKonstantin N.МонаховКонстантин Николаевич
Russian Federation

MD, Dr. Sci. (Med.), Professor

доктор медицинских наук, профессор

knmonakhov@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7610-606123669241000AAL-7772-20206807-7137SokolovskiyEvgeny V.СоколовскийЕвгений Владиславович
Russian Federation

MD, Dr. Sci. (Med.), Professor

доктор медицинских наук, профессор

s40@mail.ruFirst Pavlov State Medical University of St. PetersburgПервый Санкт-Петербургский государственный медицинский университет им. академика И.П. Павлова2207202426082024100451590309202313072024Copyright ©; 2024, Nikolaeva M.Y., Monakhov K.N., Sokolovskiy E.V.Copyright ©; 2024, Николаева М.Ю., Монахов К.Н., Соколовский Е.В.2024Nikolaeva M.Y., Monakhov K.N., Sokolovskiy E.V.Николаева М.Ю., Монахов К.Н., Соколовский Е.В.https://creativecommons.org/licenses/by-nc/4.0https://vestnikdv.ru/jour/article/view/14873

Background. Characteristics of commensal and pathogenic species of Staphylococcus spp. and their contribution in atopic dermatitis (AD) and psoriasis pathogenesis remains to be understudied.

Aims. The aim of our study was identification of Staphylococcus spp. skin colonization in patients with AD and psoriasis.

Methods. The study included 34 patients with AD and 35 patients with psoriasis. The material was taken from lesional and normal skin of body and scalp. We used cultural and molecular biological research methods for further evaluation. The data were statistically processed.

Results. Mean SCORAD for AD patients who carries toxigenic S. aureus strains (2) was 57.43 ± 9.75, in group without toxigenic S. aureus strains (1) mean SCORAD was lower — 37.90 ± 8.63 (р = 0.054). Mean SCORAD for AD patients who carries S. epidermidis strains, toxigenic and non-toxigenic S. aureus strains (3) was 51.3 ± 12.75, difference between group 2 and 3 was insignificant (р = 0,18). Mean PASI for psoriasis patients-carriers S. aureus strains was 27.1 ± 11.35, mean PASI for psoriasis patients-carriers S. epidermidis strains was 20.9 ± 9.07. Difference between this groups was statistically insignificant (р = 0.42). All strains of S. aureus were carriers of pathogenicity factors, about 90% of strains being able to produсe secreted toxins.

Conclusion. This study reveals some aspects of skin colonization by Staphylococcus spp. in patients with AD and psoriasis. We identify some correlations between severity of inflammatory disease and characteristics of microorganism’s strain.

Обоснование. Видовые характеристики комменсальных и патогенных микроорганизмов рода Staphylococcus, их вклад в течение воспалительного процесса у пациентов с атопическим дерматитом и псориазом остаются недостаточно изученными.

Цель исследования. Выявление особенностей колонизации кожи пациентов с атопическим дерматитом и псориазом микроорганизмами рода Staphylococcus.

Методы. В исследование были включены пациенты с атопическим дерматитом и псориазом. Материал для исследования был получен с пораженной и видимо неизмененной кожи волосистой части головы и гладкой кожи. Дальнейшая оценка производилась при помощи культуральных и молекулярно-биологических методов исследования. Полученные данные были статистически обработаны.

Результаты. Среднее значение индекса SCORAD у пациентов — носителей токсин-продуцирующих штаммов S. аureus (2) составило 57,43 ± 9,75; у носителей нетоксигенных штаммов S. аureus (1) — 37,90 ± 8,63; разница была статистически значимой (р = 0,054). Среднее значение индекса SCORAD в группе пациентов — носителей S. epidermidis, токсин-продуцирующих и непродуцирующих штаммов S. aureus (3), составило 51,3 ± 12,75; статистически значимой разницы между группами 2 и 3 не обнаружено (р = 0,18). Среднее значение индекса PASI у пациентов — носителей S. аureus составило 27,1 ± 11,35; а у пациентов — носителей S. epidermidis — 20,9 ± 9,07; разница была статистически незначима (р = 0,42). Все идентифицированные изоляты золотистого стафилококка являлись носителями факторов патогенности, при этом до 90% были токсин-продуцирующими.

Заключение. При выполнении исследования выявлены особенности колонизации кожи пациентов с атопическим дерматитом и псориазом микроорганизмами рода Staphylococcus, а также взаимосвязь тяжести течения кожного процесса с характеристиками выделенного изолята.

Конфликт интересов: авторы данной статьи подтвердили отсутствие конфликта интересов, о котором необходимо сообщить.

Источник финансирования: рукопись подготовлена и опубликована за счет финансирования по месту работы авторов.

atopic dermatitispsoriasisStaphylococcus aureusStaphylococcus epidermidisатопический дерматитпсориазStaphylococcus аureusStaphylococcus epidermidisSroka-Tomaszewska J, Trzeciak M. Molecular Mechanisms of Atopic Dermatitis Pathogenesis. Int J Mol Sci. 2021;22(8):4130. doi: 10.3390/ijms22084130Park DH, Kim JW, Park HJ, Hahm DH. Comparative Analysis of the Microbiome across the Gut-Skin Axis in Atopic Dermatitis. Int J Mol Sci. 2021;22(8):4228. doi: 10.3390/ijms22084228Chang HW, Yan D, Singh R, Liu J, Lu X, Ucmak D, et al. Alteration of the cutaneous microbiome in psoriasis and potential role in Th17 polarization. Microbiome. 2018;6(1):154. doi: 10.1186/s40168-018-0533-1Gostev V, Kruglov A, Kalinogorskaya O, Dmitrenko O, Khokhlova O, Yamamoto T, et al. Molecular epidemiology and antibiotic resistance of methicillinresistant Staphylococcus aureus circulating in the Russian Federation. Infect Genet Evol. 2017;53:189–194. doi: 10.1016/j.meegid.2017.06.006Хохлова О.Е., Перьянова О.В., Боброва О.П., Сергеева В.К., Модестов А.А., Еремеева О.Г., и др. Молекулярно-генетические особенности метициллин-резистентных Staphylococcus aureus (MRSA) — возбудителей гнойно-воспалительных заболеваний у онкологических больных. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2017;6:15–20. [Khokhlova OE, Peryanova OV, Bobrova OP, Sergeeva VK, Modestov AA, Eremeeva OG, et al. Molecular and genetic features of the methicillin-resistant staphylococcus aureus (MRSA) — causative agents of purulent diseases at cancer patients. Journal of microbiology, epidemiology and immunobiology. 2017;6:15–20. (In Russ.)] doi: 10.36233/0372-9311-2017-6-15-20Leyden JJ, Marples RR, Kligman AM. Staphylococcus aureus in the lesions in atopic dermatitis. Br J Dermatol. 1974;90(5):525–530. doi: 10.1111/j.1365-2133.1974.tb06447.xTotté JEE, van der Feltz WT, Hennekam M, van Belkum A, van Zuuren EJ, Pasmans SGMA. Prevalence and odds of Staphylococcus aureuscarriage in atopic dermatitis: a systematic review and meta-analysis. Br J Dermatoly. 2016;175(4):687–695. doi: 10.1111/bjd.14566Lunjani N, Hlela C, O’Mahony L. Microbiome and skin biology. Curr Opin Allergy Clin Immunol. 2019;19(4):328–333. doi: 10.1097/ACI.0000000000000542Текучева Л.В., Зайцева Е.В., Арзуманян В.Г., Темпер P.M. Мониторинг стафилококковой микрофлоры у больных атопическим дерматитом. Вестник дерматологии и венерологии. 2006;5:69–72. [Tekucheva LV, Zaitseva EV, Arzumanyan VG, Temper RM. Monitoring of staphylococcal microflora in patients with atopic dermatitis. Vestnik Dermatologii i Venerologii. 2006;5:69–72. (In Russ.)]Кудрявцева А.В., Флуер Ф.С., Прохоров В.Я., Котосова Л.К., Лазарева А.В., Вертиева Е.Ю. Влияние энтероксинов Staphylococcus aureus и epidermidis на течение атопического дерматита у детей. Педиатрия им. Г.Н. Сперанского. 2009;88(2):43–48. [Kudryavtseva AV, Fluer FS, Prohorov VYа, Kotosova LK, Lazareva AV, Vertieva EYu. Pediatria n.a. G.N. Speransky. 2009;88(2):43–48. (In Russ.)]Kabashima K. New concept of the pathogenesis of atopic dermatitis: interplay among the barrier, allergy, and pruritus as a trinity. J Dermatol Sci. 2013;70(1):3–11. doi: 10.1016/j.jdermsci.2013.02.001Nakagawa S, Matsumoto M, Katayama Y, Oguma R, Wakabayashi S, Nygaard T, et al. Staphylococcus aureus virulent PSMa peptides induce keratinocyte alarmin release to orchestrate IL-17-dependent skin inflammation. Cell Host Microbe. 2017;22(5):667–677.e5. doi: 10.1016/j.chom.2017.10.008Rungelrath V, DeLeo FR. Staphylococcus aureus, Antibiotic Resistance, and the Interaction with Human Neutrophils. Antioxid Redox Signal. 2021;34(6):452–470. doi: 10.1089/ars.2020.8127Higgins J, Loughman A, van Kessel KP, van Strijp JA, Foster TJ. Clumping factor A of Staphylococcus aureus inhibits phagocytosis by human polymorphonuclear leucocytes. FEMS Microbiol Lett. 2006;258(2):290–296. doi: 10.1111/j.1574-6968.2006.00229.xReginald K, Westritschnig K, Linhart B, Focke-Tejkl M, Jahn-Schmid B, Eckl-Dorna J, et al. Staphylococcus aureus fibronectin-binding protein specifically binds IgE from patients with atopic dermatitis and requires antigen presentation for cellular immune responses. J Allergy Clin Immunol. 2011;128(1):82–91.e8. doi: 10.1016/j.jaci.2011.02.034Galia L, Ligozzi M, Bertoncelli A, Mazzariol A. Real-time PCR assay for detection of Staphylococcus aureus, Panton–Valentine Leucocidin and Methicillin Resistance directly from clinical samples. AIMS Microbiol. 2019;5(2):138–146. doi: 10.3934/microbiol.2019.2.138Monecke S, Aamot HV, Stieber B, Ruppelt A, Ehricht R. Characterization of PVL-positive MRSA from Norway. APMIS. 2014;122(7):580–584. doi: 10.1111/apm.12181Jung J, Song EH, Park SY, Lee SR, Park SJ, Sung H, et al. Emergence of Panton-Valentine leucocidin-positive ST8-methicillin-resistant Staphylococcus aureus (USA300 clone) in Korea causing healthcare-associated and hospital-acquired bacteraemia. Eur J Clin Microbiol Infect Dis. 2016;35(8):1323–1329. doi: 10.1007/s10096-016-2668-yФлуер Ф.С., Максимушкин А.Ю., Кудрявцева А.В., Морозова О.А. Энтеротоксигенная активность разных видов стафилококков, выделенных при атопическом дерматите у детей (Часть 1). Аллергология и иммунология в педиатрии. 2012;4(31):8–10. [Fluer FS, Maximushkin АYu, Kudryavtzeva AV, Morozova OA. Enterotoxigenic activity of different types of staphylococci, isolated from children with atopic dermatitis. Allergology and Immunology in Paediatrics. 2012;4(31):8–10. (In Russ.)].Schlievert PM, Strandberg KL, Lin YC, Peterson ML, Leung DY. Secreted virulence factor comparison between methicillin-resistant and methicillin-sensitive Staphylococcus aureus, and its relevance to atopic dermatitis. J Allergy Clin Immunol. 2010;125(1):39–49. doi: 10.1016/j.jaci.2009.10.039Nakatsuji T, Chen TH, Narala S, Chun KA, Two AM, Yun T, et al. Antimicrobials from human skin commensal bacteria protect against Staphylococcus aureus and are deficient in atopic dermatitis. Sci Transl Med. 2017;9(378):eaah4680. doi: 10.1126/scitranslmed.aah4680Edslev SM, Olesen CM, Nørreslet LB, Ingham AC, Iversen S, Lilje B, et al. Staphylococcal Communities on Skin Are Associated with Atopic Dermatitis and Disease Severity. Microorganisms. 2021;9(2):432. doi: 10.3390/microorganisms9020432Skowron K, Bauza-Kaszewska J, Kraszewska Z, Wiktorczyk-Kapischke N, Grudlewska-Buda K, Kwiecińska-Piróg J, et al. Human Skin Microbiome: Impact of Intrinsic and Extrinsic Factors on Skin Microbiota. Microorganisms. 2021;9(3):543. doi: 10.3390/microorganisms9030543Chen H, Zhang J, He Y, Lv Z, Liang Z, Chen J, et al. Exploring the Role of Staphylococcus aureus in Inflammatory Diseases. Toxins (Basel). 2022;14(7):464. doi: 10.3390/toxins14070464Namazi MR. Paradoxical exacerbation of psoriasis in AIDS: Proposed explanations including the potential roles of substance P and gram-negative bacteria. Autoimmunity. 2004;37(1):67–71. doi: 10.1080/08916930310001637986Ruíz-González V, Cancino-Diaz JC, Rodríguez-Martínez S, Cancino-Diaz ME. Keratinocytes treated with peptidoglycan from Staphylococcus aureus produce vascular endothelial growth factor, and its expression is amplified by the subsequent production of interleukin-13. Int J Dermatol. 2009;48(8):846–854. doi: 10.1111/j.1365-4632.2008.03924.xFouad N, Mostafa F, Soltan M, Zaki A, Hassan RA. Skin colonization of Staphylococcus aureus harboring superantigen toxin genes and its correlation with serum IL-22 level in psoriasis patients. Egypt J Immunol. 2022;29(4):94–105