Clinical Signs and Laboratory Tests for the Differential Diagnosis ofAndrogenic and Post-COVID-19 Alopecia in Women



Cite item

Full Text

Abstract

Background: Pathological hair loss in women has emerged as a prevalent cause for seeking specialized dermatological and cosmetic services. The most common type of this condition is androgenetic alopecia, which arises due to hormonal and micronutrient imbalances.Furthermore, during the COVID-19 epidemic, there has been a notable increase in the number of female patients with pathological hair loss as a complication of the disease, with some individualsexperiencing alopecia the sole indication of asymptomatic COVID-19.

Aims: The aim of the study wassearch for objective criteria for the differential diagnosis of androgenetic alopecia and post-COVID alopecia in women based on informative trichological and laboratory markers.

Materials and methods: The including criteria for androgenetic alopecia (AGA) group were elevated dihydrotestosterone (DHT) levels, clinical indications of alopecia corresponding to initial stages of the condition, and a past experience of continuous observation untilFebruary 2020. For the post-COVID alopecia (COVID) group, inclusion criteria were a confirmed diagnosis of COVID-19 using RT-PCR and the presence of alopecia symptoms emerging within a year post-infection. Evaluation of quantitative characteristics of hairs was conducted was carried out based on trichogram and phototrichogram data, followed by image processing using a computer diagnostic program. Key indicators for hair growth were identified in patients' plasma, including DHT, vitamins B9 (folic acid), B12, D (25(OH)-D3 form), E, as well as calcium (Ca), iron (Fe), magnesium (Mg), selenium (Se), copper (Cu), and zinc (Zn). CART algorithm (Classification and Regression Trees) based on recursive partitioning of available data with selection of informative predictors and formation of a tree-like hierarchical structurewas applied to determine criteria to differentiate between patients with androgenetic and post-COVID alopecia.

Results: Analysis of trichograms and phototrichograms revealed that unlike androgenetic alopecia, which primarily impacts hair follicles in the telogen and anagen phases in the androgen-dependent zone, post-COVID hair loss presents as a diffuse telogen effluvium pattern, involving the androgen-dependent (parietal) area of the scalp. Notably, patients with post-COVID alopecia exhibited elevated dihydrotestosterone levels compared to reference values, with no significant differencein comparison to AGA. While there were no variations in vitamin and certain trace element levels (Fe, Ca, Mg, Zn), individuals in COVID group have demonstrated a statistically significant reduction in copper content (46.4% lower than AGA; p=0.006) alongside an increase in selenium levels (24.7% higher than AGA; p=0.003).

Conclusions: The performed study for the first time presents objective criteria for the differential diagnosis of androgenetic and post-COVID alopecia in women. The data obtained show a diffuse pattern of telogen effluvium after recovering from COVID-19, linked to an imbalance in trace elements - specifically, a decrease in copper (Cu) and an increase in selenium (Se).  Based on this fact, the algorithm CART used allows for a highly effective differentiation of the compared variants of pathological hair loss in studied patients and forms the basis for pathogenetically justified conservative therapy.

Full Text

Обоснование

Алопеция, наиболее частая причина потери волос у женщин и занимает значительное место в работе косметологических клиник. Выпадение волос по женскому типу или женская андрогенная алопеция (АГА) является основной и наиболее распространенной причиной выпадения волос у взрослых женщин [1;2], которое может оказывать значительное психологическое воздействие, приводить к тревоге и депрессии. По этой причине очень важна ранняя диагностика, чтобы остановить прогрессирование заболевания, особенно с трансформацией его в рубцовую алопецию [3]. Показана значимость комплекса гормональных и микронутриентных нарушений в патогенезе АГА [4], что позволяет эффективно осуществлять её лечение. В последние годы в клинической практике резко возросло количество пациентов с патологической утратой волос после перенесенного заболевания COVID-19 [5]. Следует отметить, что зачастую патологическая утрата волос является единственным объективным признаком бессимптомного протекания COVID-19, проявляющимся через 2-3 месяца после окончания инфекционного процесса [6;7]. При этом отсутствие клинических признаков заболевания наблюдается более чем у 75% всех инфицированных SARS-CoV-2 [6]. Все больше данных указывают на  то, что волосяные фолликулы являются мишенью для SARS-CoV-2, а выпадение волос – характерным проявлением COVID-19. При этом в большинстве случаев (82,8%), данное проявление COVID-19 наблюдается у женщин [8]. Показана роль андрогенов [9], дефицита/дисбаланса микроэлементов в патогенезе и развитии заболевания COVID-19 [10], но до настоящего времени не понятен вклад этих факторов в формирование постковидной алопеции, что, безусловно, затрудняет как диагностику, так и последующую терапию данного состояния. В связи с этим целью исследования явился поиск научно обоснованных критериев для дифференциальной диагностики андрогенной и постковидной алопеции у женщин, основанных на информативных клинических и лабораторных показателях.

Пациенты

В исследовании приняли участие пациенты, самостоятельно обратившиеся за медицинской помощью в ФГБУ «Государственный научный центр дерматовенерологии и косметологии» (ГНЦДК) Минздрава России с жалобами на потерю волос.

Критериями формирования группы постковидной алопеции (ПКА) было наличие ранее подтвержденного диагноза COVID с помощью РТ-ПЦР теста на SARS-CoV-2-позитивность и наличие признаков алопеции. Критериями формирования группы АГА  было: 1) наблюдение в период до эпидемии COVID-19 (до февраля 2020г); 2) повышенный уровень дигидротестостерона (ДТС) и  наличие признаков алопеции, соответствующих диагнозу ранних   стадий АГА. Критериями невключения являлись случаи утраты волос как осложнения другого (основного) заболевания, а также прием витаминно-минеральных комплексов в течение 3-х месяцев до включения в исследование.

Все лица, включенные в исследование, предоставили письменное информированное согласие на участие в исследовании. Исследование было выполнено в соответствие с правилами Декларации Хельсинки 1975 г (https://www.wma.net/what-we-do/medical-ethics/declaration-of-helsinki/), пересмотра 2013 г, протокол одобрен Локальным этическим комитетом ФГБУ «ГНЦДК» Минздрава России (протокол № 7 от 31 октября 2017г и № 5 от 30 марта 2022г), согласно которому оно соответствует стандартам добросовестной клинической практики и доказательной медицины.

Трихографический анализ

Оценка количественных характеристик волосяного покрова проводилась на основе данных трихограммы и фототрихограммы, выполненных с использованием микрокамеры Aramo SG (Aram HUVIS Co. Ltd., Республика Корея), с последующей обработкой полученных изображений профессиональной компьютерной диагностической программой Trichoscience PRO v. 1.4 (Россия). При помощи объектива ×60 на участках 0,1±0,004 см2 определялись количество волос в андрогензависимой (теменной) и андрогеннезависимой (затылочной) зонах. Измерение диаметра стержней волос проводилось с помощью объектива ×200. Перед проведением фототрихограммы выполнялось подбривание волос на длину 0,2−0,3 мм на участках площадью 8−10 мм2 в теменной и затылочной зонах, после чего через 48 ч на них наносился красящий состав IgoraBonacrom черного цвета (Schwartzkopf, Германия). После 10-минутной экспозиции краситель смывался спиртосодержащим средством, а прокрашенные участки анализировались с помощью объектива ×60. Подсчет количества волос на 1 см2 осуществлялся автоматически.

Анализ гормонов, витаминов и микроэлементов

Образцы крови были взяты из локтевой вены в отдельные пробирки для анализа гормонов, витаминов, макро- и микроэлементов. Образцы сыворотки получали центрифугированием при 1600g в течение 10 мин.

Определение уровня ДГТ в сыворотке крови проводили методом иммуноферментного анализа при помощи микропланшетного фотометра MultiscanAscent (ThermoScientific, США) с использованием наборов реагентов производства DRG Instruments GMbH (Germany). Для определения концентраций витаминов В12, В9 (фолиевая кислота), D (в форме 25(ОН)-D3) и Е использованы методы иммуноферментного и иммунолюминесцентного анализа, а также высокоэффективной жидкостной хроматографии с масс-спектрометрией на EVOQ TQ MS (BrukerDaltonicsGmbH, Germany) в соответствии с инструкцией производителя.

Оценку уровней кальция (Ca), железа (Fe), магния (Mg), селена (Se), меди (Сu) и цинка (Zn) в образцах сыворотки крови проводили с помощью масс-спектрометрии с индуктивно связанной плазмой (ICP-MS) на спектрометре NexION 300D (PerkinElmerInc., Шелтон, Коннектикут, США). Калибровку системы ICP-MS проводили с использованием 0,5, 5, 10 и 50 мкг/л растворов исследуемых элементов, приготовленных из имеющегося в продаже набора универсальных стандартов сбора данных (PerkinElmerInc). В качестве референсных значений использовались национальные нормативы с учетом пола, возраста и региона проживания.

Статистический анализ

Размер выборки предварительно не рассчитывался. Анализ данных проводился при помощи RStudio (версия 2022.12.0+353) и языка программирования R. Оценка распределения данных проводилась при помощи критерия Шапиро-Уилкса. Данные представлены в виде медианы (25 – 75 перцентиль). Сравнение групп проводилось при помощикритерия Манн-Уитни. Различия считались достоверными при уровне значимости р<0,05. Корреляционный анализ проводили по методу Спирмена. Для оценки факторов, позволяющих классифицировать пациентов с АГА и ПКА в данной выборке был применен алгоритм CART (Classification and Regression Trees) основанный на рекурсивном разбиении имеющихся данных с отбором информативных предикторов и формированием древовидной иерархической структуры.

Результаты

Объекты (участники) исследования: Средний возраст принявших участие в исследовании женщин составил 36 (26 - 40) в группе АГА и 35 (25 – 40) лет группе COVID (p=0.8). Количество времени, прошедшее с момента перенесенного COVID-19 до обращения с жалобами на выпадение волос составило 7 (4 - 12) месяцев.

Фототрихограммы пациентов с постковидной и андрогенной алопецией представлены на рис.1

 

Рис.1. Фототрихограммы пациентов с постковидной и андрогенной алопецией (теменная зона: А- АГА; Б- ПКА; затылочная зона: В- АГА; Г- ПКА

Основные результаты исследования

Как видно из данных, представленных в табл. 1, при андрогенной и постковидной алопеции практически все трихологические показатели статистически значимо отличались от референсных значений, за исключением количества волос в фазе телогена и анагена в затылочной зоне у пациентов с АГА. Следует отметить, что алопеция, вызванная COVID-19, характеризовалась более выраженным снижением плотности волос как в теменой (на 18.6%; р<0.001), так и затылочной (на 13.3%; р<0.001) зонах по сравнению с АГА. При этом диаметр волос в теменной и затылочной зонах в исследованных группах не различался. Важно отметить существенно большее количество волосяных фолликулов, находящихся в фазе телогена (на 75% в теменной (р<0.001) и в 2.57 раза в затылочной (р<0.001) зонах) и более низкое количество волосяных фолликулов, находящихся в фазе анагена (на 9.2% в теменной (р<0.001) и на 9.8% в затылочной (р<0.001)  зонах) у пациентов с ПКА, что позволяет охарактеризовать её как телогеновую.

Табл. 1. Сравнительная характеристика трихограмм у пациенток с андрогенной и постковидной алопецией

Характеристики

Референсные значения

АГА, n = 33

ПКА, n = 34

Плотность волос в теменной зоне, на 1 см2

250-300

210 (192 - 222)°

171 (165 - 191)*°

Плотность волос в затылочной зоне, на 1 см2

250-300

218 (192 - 234)°

189 (176 - 202)*°

Средний диаметр волос в теменной зоне, мкм

≥54

40 (35 - 45)°

41 (39 - 444)°

Средний диаметр волосв затылочной зоне, мкм

≥54

42 (35 - 50)°

42 (39 - 46)°

доля волос в фазетелогена в теменной зоне(%)

10

12 (7 - 17)°

21 (19 - 25)*°

доля волос в фазетелогенав затылочной зоне (%)

10

7 (5 - 14)

18 (15 - 19)*°

доля волос в фазеанагена в теменной зоне (%)

90

87 (80 - 92)°

79 (75 - 81)*°

доля волос в фазе анагена в затылочной зоне (%)

90

92 (86 - 94)

83 (81 - 85)*°

* – достоверные различия по сравнению с группой АГА, p<0.05

° – достоверные различия по сравнению с референсным значением, p<0.05

 

Анализ данных, представленных в табл.2, не выявил различий между исследованными группами как в ДТС, так и в уровне исследованных витаминов, а также Fe, Ca, Mg и Zn. При этом уровень ДТС достоверно превышал референсные значения как в группе АГА (р=0.006), так и ПКА (р=0.048).

Таблица 2. Показатели содержания ДТС, витаминов, макро- и микроэлементов в сыворотке крови пациенток с постковидной и андрогенной алопецией

Показатели

Референсные значения

АГА, n = 33

ПКА, n = 34

ДТС (pg/mL)

27-273

300 (234 - 401)°

300 (236 - 348)°

VitВ12 (pg/mL)

191-982

568 (441 - 698)

569 (275 - 693)

VitB9 (Folic acid) (pg/mL)

3,0-19,9

11,0 (7,5 – 14,0)

9,0 (2,5– 10,8)

VitD (ng/mL)

30-100

25 (10 - 48)

29 (13 - 41)

VitE (µg/mL)

5-18

9,0 (7,0 – 11,0)

10,5 (8,0 – 12,0)

Fe (µmol/L)

9-30,4

10,7 (7,0 – 17,5)

7,0 (6,0 –10,5)

Ca (mmol/L)

2,15-2,6

2,36 (230 – 2,47)

2,39 (2,30 – 2,45)

Mg (mmol/L)

0,77-1,03

0,86 (0,65 – 0,94)

0,87 (0,65 – 0,90)

Cu (µmol/L)

12,6-24,4

14,0 (10,0 – 17,0)

7,5 (6,0 –15,9)*°

Zn (µmol/L)

10,7-18,4

12.6 (9.0 - 15.6)

13.8 (9.0 - 16.0)

Se (µg/L)

70-120

97 (84 - 113)

121 (106 - 135)*

* – достоверные различия по сравнению с группой AGA, p<0.05

° – достоверные различия по сравнению с референсным значением, p<0.05

 

Наблюдалось статистически значимое различие между группами по содержанию Cu и Se в сыворотке крови: уровень Cu в группе ПКА на 46,4% (р=0,006) был ниже чем в группе АГА, а уровень Se, наоборот, на 24,7% выше (р=0,003). Более того, если в группе АГА сывороточный уровень Cu и Se находился в пределах референсных значений для данной категории лиц, то в группе ПКА медианные значения уровня Cu были ниже нижней границы референсных значений (12,6-24,4µmol/L) (p=0,019), а медианные значения Se превышали верхнюю границу референсных значений (70-120 µg/L), однако данные различия были не достоверны (р=0,457). Следует отметить, что данный феномен (уровень Se>120µg/L) был характерен для 20 (59%) из 34 обследованных женщин.

Важно отметить, что если в группе АГА корреляционный анализ показал положительную взаимосвязь уровня ДТС со средним диаметром волос в теменной (r=0,358; р=0,040) и затылочной (r=0,346; р=0,048) зонах, то в группе ПКА эта взаимосвязь была отрицательной и только со средним диаметром волос в затылочной зоне (r= –0,358; р=0,037). Также в группе ПКА была выявлена отрицательная связь уровня ДТС с уровнем меди (r=–0,576; р<0,001).

Таким образом, мы констатируем существование ряда различий в клинических признаках и лабораторных показателях между андрогенной и постковидной алопецией. При этом ни один из них не показал значимость в качестве одиночного объективного дифференцирующего критерия этих двух состояний. В этой связи на заключительном этапе анализа взаимосвязи трихологических показателей с содержанием ДТС, витаминов, макро- и микроэлементов в сыворотке крови был проведен поиск информативных предикторов с помощью алгоритма CART, позволяющих классифицировать пациентов с АГА и ПКА в данной выборке (рис.2). Проведенный анализ показал, что с вероятностью в 96% постковидная алопеция обнаруживалась у пациентов, у которых % волос в фазе телогена в теменной области был ≥17%, а уровень селена в крови был ≥107µg/L – данному правилу следовало 36% пациентов. Если же процент волос в фазе телогена в теменной области был ≥17%, а уровень селена плазмы крови <107µg/L, то с вероятностью 47% пациент принадлежал группе АГА (22% пациентов следовали этому правилу). Наконец, если % волос в фазе телогена в теменной области был <17%, то с вероятностью 14% пациент принадлежал группе АГА (42% пациентов следовали этому правилу).

 

Рис.2. Информативные показатели, выявленные с помощью алгоритма CART и позволяющие классифицировать алопецию на андрогенную или постковидную. Прим.: TP (Telogen parietal) – количество волос в фазе телогена в париетальной зоне, %; Se – содержание селена, µg/L; COVID – ПКА; AGA – АГА.

Дискуссия

Данное исследование продемонстрировало интересный факт сопоставимости уровня ДТС в крови женщин с постковидной и андрогенной алопецией. Более того, несмотря на то, что повышенные уровни ДТС в крови у женщин встречаются редко [11], у большинства лиц, обратившихся по поводу трихологических проблем после перенесенного COVID-19, наблюдалось значительное превышение референсных значений ДТС, характерных для здоровых женщин [12]. Данный феномен может быть следствием повышенной восприимчивости именно данной категории лиц к инфицированию SARS-CoV-2 вследствие роли андрогенов в патогенезе COVID-19: прежде всего за счет гормональной регуляции экспрессии мембранного Zn содержащего белка –ангиотензинпревращающего фермента 2 (АПФ2) [13] и сериновой трансмембранной протеазы 2 (СТМП2) [14; 9], играющих ключевую роль в проникновении вируса в клетку. Кроме того, половые гормоны играют важную роль в модуляции врожденной и адаптивной иммунной системы [15], что также повышает вероятность инфицирования SARS-CoV-2 у женщин с повышенным уровнем ДТС.

Не понятны механизмы формирования показанного в данном исследовании повышенного уровня Se и пониженного уровня Cu в крови женщин после перенесенного COVID-19. Известно о разнонаправленности регуляции содержания Se и Cu при воспалительных состояниях [16], а также о негативном влиянии меди на экспрессию и активность селенопротеидов [17]. Безусловно, в условиях снижения уровня Cu в крови, вполне вероятно формирование ситуации, способствующей индукции синтеза селенопротеидов и соответствующему повышению уровня селена в крови, что и наблюдается в нашем исследовании в группе ПКА. Данное предположение может объяснить и тот факт, что у всех женщин, обратившихся в ГНЦДК МЗ России по поводу трихологических проблем после перенесенной инфекции COVID-19, заболевание протекало либо бессимптомно, либо в лёгкой форме, поскольку показана зависимость тяжести COVID-19 от исходного уровня селена [18; 19], в том числе и в связи с известной важной ролью селена в функционировании иммунной системы, и в его непосредственном противовирусном действии [20; 21; 22]. При этом мы не знаем, было ли снижение уровня меди в группе постковидной алопеции первичным, вследствие нарушения функции высокоафинных транспортеров меди Ctr1 [23] и Ctr2 [24], и/или алиментарных факторов, что и привело к алопеции как постковидному осложнению. Или оно было вызвано инфекционным процессом, в том числе и за счет прямого действия на транспорт меди в организм, что и привело к выпадению волос, поскольку роль меди в развитии алопеции общеизвестна [25; 26; 27].

Показанные в данном исследовании отличия корреляционных зависимостей трихологических показателей в группах постковидной и андрогенной алопеции от ДТС и ряда микронутриентов свидетельствуют о существенном различии механизмов формирования данных состояний. При этом, с учетом данных алгоритма CART, который позволил дифференцировать пациентов постковидной и андрогенной алопеции в данной выборке, сывороточный уровень селена может быть использован, в дополнение к трихологическим показателям, для дифференциальной диагностики. Однако данное положение требует подтверждения на большей выборке пациентов. При этом необходимо учитывать нежелательность использования препаратов, содержащих селен данной группой пациентов, поскольку показано, что даже незначительное повышение уровня селена в крови сопровождается негативными последствиями в отношении роста волос [4]. С другой стороны, в случае выявления гипокупрумемии, необходимо подумать о целенаправленной осторожной коррекции данного состояния.

            Таким образом, проведенное исследование впервые представляет объективные критерии для дифференциальной диагностики андрогенной и постковидной алопеции у женщин. Полученные данные указывают на вовлечение в процесс патологической утраты волос после перенесенного COVID-19 как андрогензависимой (теменной), так и андрогеннезависимой (затылочной) зоны скальпа, что регистрируется на фоне дисбаланса микроэлементов – Cu (понижение) и Se (повышение). Разработанный на данной основе алгоритм позволил с 96% вероятностью дифференцировать сравниваемые варианты патологической утраты волос и формирует основу для патогенетически обоснованной консервативной терапии.

×

About the authors

Irina N. Kondrakhina

Государственный научный центр дерматовенерологии и косметологии

Email: kondrakhina77@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-3662-9954
SPIN-code: 8721-9424
Russian Federation, 107076, Москва, ул. Короленко, д. 3, стр. 6

Alexey A. Kondrakhin

Moscow State University of Medicine

Email: kondrakhin3@gmail.com

student

Russian Federation, 127473, Москва,ул. Делегатская, д.20, стр.1

Alexandr Nikonorov

2State Research Center of Dermatovenereology and Cosmetology

Author for correspondence.
Email: nikonorov_all@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-7214-8176
SPIN-code: 3859-7081
Scopus Author ID: 6701729328

д.м.н., профессор. Старший научный сотрудник отдела диагностики ИППП и дерматозов ФГБУ ГНЦДК

Russian Federation, 107076, Москва, ул. Короленко, д. 3, стр. 6

Evgenia R. Nikonorova

All-Russian Research Institute of Medicinal and Aromatic Plants

Email: gatiatulinaer@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-6360-2194
SPIN-code: 5392-5170

MD, Cand. Sci. (Med.)

Russian Federation, Moscow

Dmitry G. Deryabin

State Research Center of Dermatovenerеology and Cosmetology

Email: dgderyabin@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-2495-6694
SPIN-code: 8243-2537

д.м.н., профессор 

Russian Federation, 3 bld. 6, Korolenko street, 107076 Moscow, Russia

Alexey A. Kubanov

State Research Center of Dermatovenerеology and Cosmetology

Email: alex@cnikvi.ru
ORCID iD: 0000-0002-7625-0503
SPIN-code: 8771-4990

MD, Professor

Russian Federation, 3 bld. 6, Korolenko street, 107076 Moscow, Russia

References

  1. RamosPM, MiotHA. Female pattern hair loss: a clinical and pathophysiological review. An Bras Dermatol. 2015;90(4):529–43
  2. Aukerman EL., Jafferany M. The psychological consequences of androgenetic alopecia: A systematic review. JCD, 2023;22(1):89-95. https://doi.org/10.1111/jocd.14983
  3. Starace M., Orlando G., Alessandrini A. et al. Female Androgenetic Alopecia: An Update on Diagnosis and Management. Am J ClinDermatol.2020;21:69–84. https://doi.org/10.1007/s40257-019-00479-x
  4. Kondrakhina IN., Verbenko DA., Zatevalov AM. et al. A Cross-sectional Study of Plasma Trace Elements and Vitamins Content in Androgenetic Alopecia in Men. BiolTraceElemRes. 2021:199(9);3232–3241doi: 10.1007/s12011-020-02468-2.
  5. Nguyen B., Tosti A. Alopecia in patients with COVID-19: A systematic review and meta-analysis. JAAD International. 2022;7:67–77. https://doi.org/10.1016/j. jdin.2022.02.006.
  6. Guan W.-j., Zheng-yi Ni, Yu Hu et al. Clinical characteristics of coronavirus disease 2019 in China. N Engl J Med.2020;382:1708-1720. doi: 10.1056/NEJMoa2002032
  7. Day M. Covid-19: four fifths of cases are asymptomatic, China figures indicate. BMJ. 2020;369 doi: https://doi.org/10.1136/bmj.m13758
  8. Czech T., Sugihara S., Nishimura Y. Characteristics of hair loss after covid ‐19: A systematic scoping review. J CosmetDermatol. 2022;21(9):3655–3662. https://doi.org/10.1111/jocd.15218
  9. Veskovic D., Ros T., Icin T. et al. Association of androgenetic alopecia with a more severe form of COVID-19 infection. Ir J Med Sci. 2023;192:187–192.https://doi.org/10.1007/s11845-022-02981-4
  10. Gorji A., Ghadiri MK. Potential roles of micronutrient deficiency and immune system dysfunction in the coronavirus disease 2019 (COVID-19) pandemic. Nutrition. 2021;82: 111047 https://doi.org/10.1016/j.nut.2020.111047
  11. Lookingbill DP, Horton R, Demers LM et al. Tissue production of androgens in women with acne. J Am AcadDermatol. 1985;12(3):481–487.
  12. Shiraishi S., Lee PWN, Leung A. et al. Simultaneous Measurement of Serum Testosterone and Dihydrotestosterone by Liquid Chromatography–Tandem Mass Spectrometry. Clinical Chemistry. 2008;54(11):1855–1863. https://doi.org/10.1373/clinchem.2008.103846
  13. Wambier CG., Vaño-Galván S., McCoy J.et al. Androgenetic alopecia present in the majority of hospitalized COVID-19 patients - the “Gabrinsign.”. J Am AcadDermatol. 2020;83:680-682.DOI:https://doi.org/10.1016/j.jaad.2020.07.099
  14. Wambier CG, Goren A. Severe acute respiratory syndrome coronavirus 2 (SARS-CoV-2) infection is likely to be androgen mediated. J AmAcadDermatol. 2020;83(1):308-309. https://doi.org/10.1016/j.jaad.2020
  15. Strope JD, Chau CH, Figg WD. et al. Are sex discordant outcomes in COVID-19 related to sex hormones? SemOncol. 2020;47:335-340
  16. Sun Q. et al. Selenium and copper as biomarkers for pulmonary arterial hypertension in systemic sclerosis. Nutrients. 2020;12 (6):1894; https://doi.org/10.3390/nu12061894
  17. Schwarz M., Lossow K., Schirl K. et al. Copper interferes with selenoprotein synthesis and activity. RedoxBiology. 2020;37:101746. https://doi.org/10.1016/j.redox.2020.101746
  18. Zhang J., Taylor E.W., Bennett K., Saad R.,Rayman M.P. Association between regional selenium status and reported outcome of COVID-19 cases in China. Am. J. Clin. Nutr. 2020;111(6):1297–1299. doi: 10.1093/ajcn/nqaa095
  19. Alexander J, Tinkov A, Strand TA, Alehagen U, Skalny A, Aaseth J. Early Nutritional Interventions with Zinc, Selenium and Vitamin D for Raising Anti-Viral Resistance Against Progressive COVID-19. Nutrients. 2020; 12(8):2358. https://doi.org/10.3390/nu1208235
  20. Hoffmann PR, Berry MJ. The influence of selenium on immune responses. MolNutr Food Res. 2008;52:1273–1280
  21. Steinbrenner H., Al-Quraishy S., Dkhil MA., Wunderlich F., Sies H. Dietary selenium in adjuvant therapy of viral and bacterial infections. AdvNutr. 2015;6:73–82
  22. Guillin OM., VindryC., Ohlmann T., Chavatte L. Selenium, selenoproteins and viral infection. Nutrients. 2019;11: 2101
  23. ZhouB., GitschierJ. hCTR1: a human gene for copper uptake identified by complementation in yeast. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A., 1997; 94 (14):7481-7486
  24. van den BerghePV. et al. Human copper transporter 2 is localized in late endosomes and lysosomes and facilitates cellular copper uptake. Biochem. J. 2007; 407 (1): 49-59
  25. Dastgheib L., Mostafavi-Pour Z., Abdorazagh AA. et al. Comparison of Zn, Cu, and Fe content in hair and serum in alopecia areata patients with normal group. Dermatol Res Pract. 2014;2014:784863. doi: 10.1155/2014/784863.
  26. Skalnaya MG. Copper deficiency a new reason of androgenetic alopecia? In: Atroshi F. (ed.). Pharmacology and nutritional inter vention in the treatment of disease. Ch. 17. Bookson Demand; 2014. P. 337–348. doi: https://doi.org/10.5772/58416
  27. Кондрахина И.Н., Затевалов А.М., Гатиатулина Е.Р. и др. Оценка эффективности персонализированной коррекции микроэлементного и витаминного статуса при консервативной терапии начальных стадий андрогенной алопеции у мужчин. Вестник РАМН. 2021:76(6): 604-611. [Kondrakhina IN., Zatevalov AM., Gatiatulina ER. еt al. Evaluation of the Effectiveness of Personalized Treatment of Trace Element and Vitamin Status in Men with Initial Stages of Androgenic Alopecia Treated with Conservative Therapy. Annals of the Russian Academy of Medical Sciences. 2021;76(6):604–611. doi: https://doi.org/10.15690/vramn1617]

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) Kondrakhina I.N., Kondrakhin A.A., Nikonorov A., Nikonorova E.R., Deryabin D.G., Kubanov A.A.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial 4.0 International License.
СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77 - 60448 от 30.12.2014.


This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies