Clinical signs and laboratory tests for the differential diagnosis ofandrogenic and post-COVID-19 alopecia in women

Cover Page


Cite item

Full Text

Abstract

Background. The most common type of pathological hair loss in women is androgenetic alopecia (AGA), arises due to hormonal and micronutrient imbalances. During the COVID-19 epidemic, there has been an increase in the number of female patients with alopecia as a complication, with some individuals experiencing alopecia the sole indication of asymptomatic COVID-19.

Aims. The search for objective criteria for the differential diagnosis of AGA and post-COVID alopecia in women based on trichological and laboratory markers.

Methods. The including criteria for AGA were elevated dihydrotestosterone (DHT) levels, for the post-COVID alopecia — a diagnosis of COVID-19 using RT-PCR and the presence of alopecia symptoms for both conditions. Quantitative characteristics of hairs were analyzed based on trichogram and phototrichogram. Levels of DHT, vitamins B9, B12, D, E, Ca, Fe, Mg, Se, Cu, and Zn were evaluated in serum. CART algorithm (Classification and Regression Trees) was applied to determine criteria to differentiate between patients with androgenetic and post-COVID alopecia.

Results. Analysis revealed the change in telogen/anagen ratio in the androgen-dependent zone in in AGA, and in androgen-dependent (parietal) area in post-COVID. Notably, patients with post-COVID alopecia exhibited elevated DHT levels compared to reference, with no significant difference in comparison to AGA. There was a significant 46.4% reduction in Cu content (p = 0.006) alongside an 24.7% increase in Se levels (p = 0.003) in post-COVID alopecia.

Conclusion. The percent of telogen hair and serum Se level as the objective criteria for the differential diagnosis of AGA and post-COVID alopecia in women are presented.

Full Text

Обоснование

Алопеция у женщин занимает значительное место в работе косметологических клиник. Выпадение волос по женскому типу, или женская андрогенная алопеция (АГА), является основной и наиболее распространенной причиной выпадения волос у взрослых женщин [1, 2], которое может оказывать значительное психологическое воздействие, приводить к тревоге и депрессии. По этой причине очень важна ранняя диагностика, чтобы остановить прогрессирование заболевания, особенно с трансформацией его в рубцовую алопецию [3]. Показана значимость комплекса гормональных и микронутриентных нарушений в патогенезе АГА [4], что позволяет эффективно осуществлять ее лечение. В последние годы в клинической практике резко возросло количество пациентов с патологической утратой волос после перенесенного заболевания COVID-19 [5]. Следует отметить, что зачастую патологическая утрата волос является единственным объективным признаком бессимптомного протекания COVID-19, проявляющимся через 2–3 месяца после окончания инфекционного процесса [6, 7]. При этом отсутствие клинических признаков заболевания наблюдается более чем у 75% всех инфицированных SARS-CoV-2 [6]. Все больше данных указывает на то, что волосяные фолликулы являются мишенью для SARS-CoV-2, а выпадение волос — характерным проявлением COVID-19. При этом в большинстве случаев (82,8%) данное проявление COVID-19 наблюдается у женщин [8]. Показана роль андрогенов [9], дефицита/дисбаланса микроэлементов в патогенезе и развитии заболевания COVID-19 [10], но до настоящего времени не понятен вклад этих факторов в формирование постковидной алопеции (ПКА), что, безусловно, затрудняет как диагностику, так и последующую терапию данного состояния. В связи с этим целью исследования явился поиск научно обоснованных критериев для дифференциальной диагностики АГА и ПКА у женщин, основанных на информативных клинических и лабораторных показателях.

Методы Дизайн исследования

Проведено открытое обсервационное неконтролируемое проспективное клиническое исследование роли трихологических параметров и наиболее значимых для роста волос показателей — дигидротестостерона (ДТС), витаминов B₉ (фолиевая кислота), B₁₂, D (в форме 25(ОН)D3) и Е, а также кальция (Сa), железа (Fe), магния (Mg), селена (Se), меди (Cu) и цинка (Zn) в крови в дифференциальной диагностике АГА и ПКА у женщин.

Критерии соответствия

В исследовании приняли участие пациенты, самостоятельно обратившиеся за медицинской помощью в ФГБУ «Государственный научный центр дерматовенерологии и косметологии» (ГНЦДК) Минздрава России с жалобами на потерю волос.

Критериями формирования группы ПКА было наличие ранее подтвержденного диагноза COVID-19 с помощью РТ-ПЦР теста на SARS-CoV-2-позитивность и наличие признаков алопеции. Критериями формирования группы АГА были:

1) наблюдение в период до эпидемии COVID-19 (до февраля 2020 г.);
2) повышенный уровень ДТС и наличие признаков алопеции, соответствующих диагнозу ранних стадий АГА.

Критериями невключения являлись случаи утраты волос как осложнения другого (основного) заболевания, а также прием витаминно-минеральных комплексов в течение 3 месяцев до включения в исследование.

Условия проведения

Клиническое и инструментальное обследование пациентов с АГА и ПКА выполнено в консультативно-диагностическом центре ГНЦДК Минздрава России. Определение содержания ДТС, микроэлементов и витаминов в сыворотке крови — в лабораторном центре того же медицинского учреждения и в лаборатории ООО «Микронутриенты» (г. Москва).

Продолжительность исследования

Все клинические и лабораторные исследования выполнены в период с января 2018 по декабрь 2023 г.

Описание медицинского вмешательства

Трихографический анализ. Оценка количественных характеристик волосяного покрова проводилась на основе данных трихограммы и фототрихограммы, выполненных с использованием микрокамеры AramoSG (Aram HUVIS Co. Ltd., Республика Корея), с последующей обработкой полученных изображений профессиональной компьютерной диагностической программой Trichoscience PRO v. 1.4 (Россия). При помощи объектива × 60 на участках 0,1 ± 0,004 см² определялось количество волос в андрогензависимой (теменной) и андрогеннезависимой (затылочной) зонах. Измерение диаметра стержней волос проводилось с помощью объектива × 200. Перед проведением фототрихограммы выполнялось подбривание волос на длину 0,2–0,3 мм на участках площадью 8–10 мм2 в теменной и затылочной зонах, после чего через 48 ч на них наносился красящий состав IgoraBonacrom черного цвета (Schwartzkopf, Германия). После 10-минутной экспозиции краситель смывался спиртосодержащим средством, а прокрашенные участки анализировались с помощью объектива × 60. Подсчет количества волос на 1 см² осуществлялся автоматически.

Анализ гормонов, витаминов и микроэлементов. Образцы крови были взяты из локтевой вены в отдельные пробирки для анализа гормонов, витаминов, макро- и микроэлементов. Образцы сыворотки получали центрифугированием при 1600 g в течение 10 мин.

Определение уровня ДГС в сыворотке крови проводили методом иммуноферментного анализа при помощи микропланшетного фотометра Multiscan Ascent (Thermo Scientific, США) с использованием наборов реагентов производства DRG Instruments GMbH (Германия). Для определения концентраций витаминов B₁₂, B₉ (фолиевая кислота), D (в форме 25(OH)D3) и Е использованы методы иммуноферментного и иммунолюминесцентного анализа, а также высокоэффективной жидкостной хроматографии с масс-спектрометрией на EVOQTQMS (Bruker Daltonics GmbH, Германия) в соответствии с инструкцией производителя.

Оценку уровней кальция (Ca), железа (Fe), магния (Mg), селена (Se), меди (Cu) и цинка (Zn) в образцах сыворотки крови проводили с помощью масс-спектрометрии с индуктивно связанной плазмой (ICP-MS) на спектрометре NexION300D (Perkin Elmer Inc., Шелтон, Коннектикут, США). Калибровку системы ICP-MS проводили с использованием 0,5; 5; 10 и 50 мкг/л растворов исследуемых элементов, приготовленных из имеющегося в продаже набора универсальных стандартов сбора данных (Perkin Elmer Inc.). В качестве референсных значений применялись национальные нормативы с учетом пола, возраста и региона проживания.

Этическая экспертиза

Все лица, включенные в исследование, предоставили письменное информированное согласие на участие в исследовании. Исследование выполнено в соответствии с правилами Декларации Хельсинки 1975 г. (https://www.wma.net/what-we-do/medical-ethics/declaration-of-helsinki/), пересмотр 2013 г., протокол одобрен локальным этическим комитетом ФГБУ ГНЦДК Минздрава России (протоколы № 7 от 31 октября 2017 г. и № 5 от 30 марта 2022 г.), согласно которому оно соответствует стандартам добросовестной клинической практики и доказательной медицины.

Статистический анализ

Размер выборки предварительно не рассчитывался. Анализ данных проводился при помощи RStudio (версия 2022.12.0+353) и языка программирования R. Оценка распределения данных проводилась при помощи критерия Шапиро–Уилкса. Данные представлены в виде медианы (25–75-й перцентили). Сравнение групп проводилось при помощи критерия Манна–Уитни. Различия считались достоверными при уровне значимости р < 0,05. Корреляционный анализ проводили по методу Спирмена. Для оценки факторов, позволяющих классифицировать пациентов с АГА и ПКА в данной выборке, был применен алгоритм CART (Classification and Regression Trees), основанный на рекурсивном разбиении имеющихся данных с отбором информативных предикторов и формированием древовидной иерархической структуры.

Результаты Объекты (участники) исследования

Средний возраст принявших участие в исследовании женщин составил 36 (26–40) лет в группе АГА и 35 (25–40) лет — группе COVID-19 (p = 0,8). Количество времени, прошедшее с момента перенесенного COVID-19 до обращения с жалобами на выпадение волос, составило 7 (4–12) месяцев.

Фототрихограммы пациентов с АГА и ПКА представлены на рис. 1.

 

Рис. 1. Фототрихограммы пациентов с постковидной и андрогенной алопецией. Теменная зона: а — АГА; б — ПКА; затылочная зона: в — АГА; г — ПКА

Примечание. АГА — андрогенная алопеция; ПКА — постковидная алопеция.

Fig. 1. Phototrichograms of patients with post-COVID and androgenetic alopecia. Рarietal zone: а — AGA; б — post-COVID; occipital zone: в — AGA; г — post-COVID

Note. AGA — androgenetic alopecia; post-COVID — post-COVID alopecia.

 

Основные результаты исследования

 

Таблица 1. Сравнительная характеристика трихограмм у пациенток с андрогенной и постковидной алопецией

Table 1. Comparative analysis of the trichograms of patients with androgenetic and post-COVID alopecia

Характеристика

Референсные

значения

АГА

(n = 33)

ПКА

(n = 34)

Плотность волос, на 1 см²:

в теменной зоне

250–300

210 (192–222)°

171 (165–191)*°

в затылочной зоне

250–300

218 (192–234)°

189 (176–202)*°

Средний диаметр волос, мкм:

в теменной зоне

≥ 54

40 (35–45)°

41 (39–444)°

в затылочной зоне

≥ 54

42 (35–50)°

42 (39–46)°

Доля волос в фазе телогена, %:

в теменной зоне

10

12 (7–17)°

21 (19–25)*°

в затылочной зоне

10

7 (5–14)

18 (15–19)*°

Доля волос в фазе анагена, %:

в теменной зоне

90

87 (80–92)°

79 (75–81)*°

в затылочной зоне

90

92 (86–94)

83 (81–85)*°

* Достоверные различия по сравнению с группой АГА, p < 0,05.

° Достоверные различия по сравнению с референсным значением, p < 0,05.

* Differences were significant in comparison to AGA group, p < 0.05.

° Differences were significant in comparison to reference values, p < 0.05.

Примечание. АГА — андрогенная алопеция; ПКА — постковидная алопеция.

Note. AGA — androgenetic alopecia; post-COVID — post-COVID alopecia.

 

Как видно из данных, представленных в табл. 1, при АГА и ПКА практически все трихологические показатели статистически значимо отличались от референсных значений, за исключением количества волос в фазе телогена и анагена в затылочной зоне у пациенток с АГА. Следует отметить, что алопеция, вызванная COVID-19, характеризовалась более выраженным снижением плотности волос как в теменной (на 18,6%; р < 0,001), так и затылочной (на 13,3%; р < 0,001) зонах по сравнению с АГА. При этом диаметр волос в теменной и затылочной зонах в исследованных группах не различался. Важно отметить существенно большее количество волосяных фолликулов, находящихся в фазе телогена (на 75% в теменной (р < 0,001) и в 2,57 раза в затылочной (р < 0,001) зонах) и более низкое количество волосяных фолликулов, находящихся в фазе анагена (на 9,2% в теменной (р < 0,001) и на 9,8% в затылочной (р < 0,001) зонах) у пациенток с ПКА, что позволяет охарактеризовать ее как телогеновую.

 

Таблица 2. Показатели содержания дигидротестостерона, витаминов, макро- и микроэлементов в сыворотке крови пациенток с постковидной и андрогенной алопецией

Table 2. The levels of dihydrotestosterone, macronutrients and trace elements in serum of patients with androgenetic and post-COVID alopecia

Показатель

Референсные

значения

АГА

(n = 33)

ПКА

(n = 34)

Дигидротестостерон, pg/mL

27–273

300 (234–401)°

300 (236–348)°

Vit B₁₂, pg/mL

191–982

568 (441–698)

569 (275–693)

Vit B9 (Folic acid), pg/mL

3,0–19,9

11,0 (7,5–14,0)

9,0 (2,5–10,8)

Vit D, ng/mL

30–100

25 (10–48)

29 (13–41)

Vit E, µg/mL

5–18

9,0 (7,0–11,0)

10,5 (8,0–12,0)

Fe, µmol/L

9–30,4

10,7 (7,0–17,5)

7,0 (6,0–10,5)

Ca, mmol/L

2,15–2,6

2,36 (230–2,47)

2,39 (2,30–2,45)

Mg, mmol/L

0,77–1,03

0,86 (0,65–0,94)

0,87 (0,65–0,90)

Cu, µmol/L

12,6–24,4

14,0 (10,0–17,0)

7,5 (6,0–15,9)*°

Zn, µmol/L

10,7–18,4

12,6 (9,0–15,6)

13,8 (9,0–16,0)

Se, µg/L

70–120

97 (84–113)

121 (106–135)*

* Достоверные различия по сравнению с группой AGA, p < 0,05.

° Достоверные различия по сравнению с референсным значением, p < 0,05.

* Differences were significant in comparison to AGA group, p < 0.05.

° Differences were significant in comparison to reference values, p < 0.05.

Примечание. АГА — андрогенная алопеция; ПКА — постковидная алопеция.

Note. AGA — androgenetic alopecia; post-COVID — post-COVID alopecia.

АГА

Анализ данных, представленных в табл. 2, не выявил различий между группами как в ДТС, так и в уровне исследованных витаминов, а также Fe, Ca, Mg и Zn. При этом уровень ДТС достоверно превышал референсные значения как в группе АГА (р = 0,006), так и в группе ПКА (р = 0,048).

Наблюдалось статистически значимое различие между группами по содержанию Cu и Se в сыворотке крови: уровень Cu в группе ПКА был на 46,4% (р = 0,006) ниже, чем в группе АГА, а уровень Se, наоборот, — на 24,7% выше (р = 0,003). Более того, если в группе АГА сывороточный уровень Cu и Se находился в пределах референсных значений для данной категории лиц, то в группе ПКА медианные значения уровня Cu были ниже нижней границы референсных значений (12,6–24,4 µmol/L) (p = 0,019), а медианные значения Se превышали верхнюю границу референсных значений (70–120 µg/L), однако данные различия были недостоверны (р = 0,457). Следует отметить, что данный феномен (уровень Se > 120µg/L) был характерен для 20 (59%) из 34 обследованных женщин.

Важно, что в группе АГА корреляционный анализ показал положительную взаимосвязь уровня ДТС со средним диаметром волос в теменной (r = 0,358; р = 0,040) и затылочной (r = 0,346; р = 0,048) зонах, а в группе ПКА эта взаимосвязь была отрицательной и только со средним диаметром волос в затылочной зоне (r = –0,358; р = 0,037). Также в группе ПКА была выявлена отрицательная связь уровня ДТС с уровнем Cu (r = –0,576; р < 0,001).

 

Рис. 2. Информативные показатели, выявленные с помощью алгоритма CART и позволяющие классифицировать алопецию на андрогенную или постковидную

Примечание. TP (Telogen parietal) — количество волос в фазе телогена в париетальной зоне, %; Se — содержание селена, µg/L; COVID — постковидная алопеция; АГА — андрогенная алопеция.

Fig. 2. Key indicators identified using the CART algorithm to classify alopecia as androgenic or post-COVID

Note. TP (telogen parietal) — the number of hairs in the telogen phase in the parietal zone, %; Se — selenium content, µg/L; COVID — post-COVID alopecia; АГА — androgenic alopecia.

 

Таким образом, можно констатировать, что между АГА и ПКА существует ряд различий в клинических признаках и лабораторных показателях. При этом ни один из них не показал значимость в качестве одиночного объективного дифференцирующего критерия этих двух состояний. В связи с этим на заключительном этапе анализа взаимосвязи трихологических показателей с содержанием ДТС, витаминов, макро- и микроэлементов в сыворотке крови с помощью алгоритма CART был проведен поиск информативных предикторов, позволяющих классифицировать пациенток с АГА и ПКА в данной выборке (рис. 2). Проведенный анализ показал, что с вероятностью 96% ПКА обнаруживалась у пациенток, у которых доля волос в фазе телогена в теменной области была ≥ 17%, а уровень Se в крови был ≥ 107 µg/L, — данному правилу следовали 36% пациенток. Если же доля волос в фазе телогена в теменной области была ≥ 17%, а уровень Se плазмы крови < 107 µg/L, то с вероятностью 47% пациентка принадлежала группе АГА (22% пациенток следовали этому правилу). Наконец, если доля волос в фазе телогена в теменной области была < 17%, то с вероятностью 14% пациентка принадлежала группе АГА (42% пациенток следовали этому правилу).

Обсуждение

Данное исследование продемонстрировало интересный факт сопоставимости уровня ДТС в крови женщин с ПКА и АГА. Более того, несмотря на то что повышенные уровни ДТС в крови у женщин встречаются редко [11], у большинства лиц, обратившихся по поводу трихологических проблем после перенесенного COVID-19, наблюдалось значительное превышение референсных значений ДТС, характерных для здоровых женщин [12]. Данный феномен может быть следствием повышенной восприимчивости именно данной категории лиц к инфицированию SARS-CoV-2 вследствие роли андрогенов в патогенезе COVID-19, прежде всего за счет гормональной регуляции экспрессии мембранного Zn-содержащего белка — ангиотензинпревращающего фермента 2 (АПФ2) [13] и сериновой трансмембранной протеазы 2 (СТМП2) [9, 14], играющих ключевую роль в проникновении вируса в клетку. Кроме того, половые гормоны имеют важное значение в модуляции врожденной и адаптивной иммунной системы [15], что также повышает вероятность инфицирования SARS-CoV-2 у женщин с повышенным уровнем ДТС.

Не понятны механизмы формирования показанного в данном исследовании повышенного уровня Se и пониженного уровня Cu в крови женщин после перенесенного COVID-19. Известно о разнонаправленности регуляции содержания Se и Cu при воспалительных состояниях [16], а также о негативном влиянии Cu на экспрессию и активность селенопротеидов [17]. Безусловно, в условиях снижения уровня Cu в крови вполне вероятно формирование ситуации, способствующей индукции синтеза селенопротеидов и соответствующему повышению уровня Se в крови, что и наблюдается в нашем исследовании в группе ПКА. Данное предположение может объяснить и тот факт, что у всех женщин, обратившихся в ГНЦДК МЗ России по поводу трихологических проблем после перенесенной инфекции COVID-19, заболевание протекало либо бессимптомно, либо в легкой форме, поскольку показана зависимость тяжести COVID-19 от исходного уровня Se [18, 19], в том числе и в связи с известной важной ролью Se в функционировании иммунной системы и в его непосредственным противовирусным действием [20–22]. При этом мы не знаем, было ли снижение уровня Cu в группе ПКА первичным вследствие нарушения функции высокоаффинных транспортеров меди Ctr1 и Ctr2 и/или алиментарных факторов, что и привело к алопеции как постковидному осложнению [23, 24], либо оно было вызвано инфекционным процессом, в том числе и за счет прямого действия на транспорт Cu в организм, что и привело к выпадению волос, поскольку роль Cu в развитии алопеции общеизвестна [25–27].

Показанные в данном исследовании отличия корреляционных зависимостей трихологических показателей в группах ПКА и АГА от ДТС и ряда микронутриентов свидетельствуют о существенном различии механизмов формирования данных состояний. При этом с учетом данных алгоритма CART, который позволил дифференцировать пациенток ПКА и АГА в данной выборке, сывороточный уровень Se может быть использован в дополнение к трихологическим показателям для дифференциальной диагностики. Однако данное положение требует подтверждения на большей выборке пациенток. Необходимо также учитывать нежелательность использования данной группой пациенток препаратов, содержащих Se, поскольку показано, что даже незначительное повышение уровня Se в крови сопровождается негативными последствиями в отношении роста волос [4]. С другой стороны, в случае выявления гипокупрумемии необходимо подумать о целенаправленной, осторожной коррекции данного состояния.

Заключение

Проведенное исследование впервые представляет объективные критерии для дифференциальной диагностики АГА и ПКА у женщин. Полученные данные указывают на вовлечение в процесс патологической утраты волос после перенесенного COVID-19 как андрогензависимой (теменной), так и андрогеннезависимой (затылочной) зон скальпа, что регистрируется на фоне дисбаланса микроэлементов — Cu (понижение) и Se (повышение). Разработанный на данной основе алгоритм позволяет с 96%-й вероятностью дифференцировать сравниваемые варианты патологической утраты волос и формирует основу для патогенетически обоснованной консервативной терапии.

×

About the authors

Irina N. Kondrakhina

State Research Center of Dermatovenereology and Cosmetology

Email: kondrakhina77@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-3662-9954
SPIN-code: 8721-9424

MD, PhD

Россия, 3 bldg 6, Korolenko street, 107076 Moscow

Alexey A. Kondrakhin

Moscow State University of Medicine

Email: kondrakhin3@gmail.com

Student

Россия, Moscow

Alexandr A. Nikonorov

State Research Center of Dermatovenereology and Cosmetology

Author for correspondence.
Email: nikonorov_all@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-7214-8176
SPIN-code: 3859-7081
Scopus Author ID: 6701729328

доктор медицинских наук, профессор

Россия, 3 bldg 6, Korolenko street, 107076 Moscow

Eugenia R. Nikonorova

State Research Center of Dermatovenereology and Cosmetology; All-Russian Research Institute of Medicinal and Aromatic Plants

Email: gatiatulinaer@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-6360-2194
SPIN-code: 5392-5170

MD, PhD

Россия, 3 bldg 6, Korolenko street, 107076 Moscow; Moscow

Dmitry G. Deryabin

State Research Center of Dermatovenereology and Cosmetology

Email: dgderyabin@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-2495-6694
SPIN-code: 8243-2537

MD, PhD, Professor

Россия, 3 bldg 6, Korolenko street, 107076 Moscow

Alexey A. Kubanov

State Research Center of Dermatovenereology and Cosmetology

Email: alex@cnikvi.ru
ORCID iD: 0000-0002-7625-0503
SPIN-code: 8771-4990

MD, PhD, Professor, Academician of the Russian Academy of Sciences

Россия, 3 bldg 6, Korolenko street, 107076 Moscow

References

  1. Ramos PM, Miot HA. Female pattern hair loss: a clinical and pathophysiological review. An Bras Dermatol. 2015;90(4):529–543. doi: 10.1590/abd1806-4841.20153370
  2. Aukerman EL, Jafferany M. The psychological consequences of androgenetic alopecia: A systematic review. J Cosmet Dermatol. 2023;22(1):89–95. doi: 10.1111/jocd.14983
  3. Starace M, Orlando G, Alessandrini A, Piraccini BM. Female Androgenetic Alopecia: An Update on Diagnosis and Management. Am J Clin Dermatol. 2020;21(1):69–84. doi: 10.1007/s40257-019-00479-x
  4. Kondrakhina IN, Verbenko DA, Zatevalov AM, Gatiatulina ER, Nikonorov AA, Deryabin DG, et al. A Cross-sectional Study of Plasma Trace Elements and Vitamins Content in Androgenetic Alopecia in Men. Biol Trace Elem Res. 2021:199(9);3232–3241. doi: 10.1007/s12011-020-02468-2
  5. Nguyen B, Tosti A. Alopecia in patients with COVID-19: A systematic review and meta-analysis. JAAD Int. 2022;7:67–77. doi: 10.1016/j.jdin.2022.02.006
  6. Guan WJ., Zheng-yi Ni, Yu Hu, Liang WH, Ou CQ, He JX, et al. Clinical characteristic sof coronavirus disease 2019 in China. N Engl J Med. 2020;382(18):1708–1720. doi: 10.1056/NEJMoa2002032
  7. Day M. COVID-19: four fifths of cases are asymptomatic, China figures indicate. BMJ. 2020;369:m1375. doi: 10.1136/bmj.m1375
  8. Czech T, Sugihara S, Nishimura Y. Characteristics of hair loss after COVID-19: A systematic scoping review. J Cosmet Dermatol. 2022;21(9):3655–3662. doi: 10.1111/jocd.15218
  9. Veskovic D, Ros T, Icin T, Stepanovic K, Janjic N, Kuljancic D, et al. Association of androgenetic alopecia with a more severe form of COVID-19 infection. Ir J Med Sci. 2023;192(1):187–192. doi: 10.1007/s11845-022-02981-4
  10. Gorji A, Ghadiri MK. Potential roles of micronutrient deficiency and immune system dysfunction in the coronavirus disease 2019 (COVID-19) pandemic. Nutrition. 2021;82:111047. doi: 10.1016/j.nut.2020.111047
  11. Lookingbill DP, Horton R, Demers LM, Marks JG Jr, Santen RJ. Tissue production of androgens in women with acne. J Am Acad Dermatol. 1985;12(3):481–487. doi: 10.1016/s0190-9622(85)70067-9
  12. Shiraishi S, Lee PWN, Leung A, Goh VH, Swerdloff RS, Wang C. Simultaneous Measurement of Serum Testosterone and Dihydrotestosterone by Liquid Chromatography-Tandem Mass Spectrometry. Clin Chem. 2008;54(11):1855–1863. doi: 10.1373/clinchem.2008.103846
  13. Wambier CG, Vaño-Galván S, McCoy J, Gomez-Zubiaur A, Herrera S, Hermosa-Gelbard Á, et al. Androgenetic alopecia present in the majority of hospitalized COVID-19: the “Gabrin sign”. J Am Acad Dermatol. 2020;83(2):680–682. doi: 10.1016/j.jaad.2020.05.079
  14. Wambier CG, Goren A. Severe acute respiratory syndrome coronavirus 2 (SARS-CoV-2) infection is likely to be androgen mediated. J Am Acad Dermatol. 2020;83(1):308–309. doi: 10.1016/j.jaad.2020.04.032
  15. Strope JD, Chau CH, Figg WD. Are sex discordant outcomes in COVID-19 related to sex hormones? Semin Oncol. 2020;47(5):335–340. doi: 10.1053/j.seminoncol.2020.06.002
  16. Sun Q, Hackler J, Hackler J, Gluschke H, Muric A, Simmons S, et al. Selenium and copper as biomarkers for pulmonary arterial hypertension in systemic sclerosis. Nutrients. 2020;12(6):1894. doi: 10.3390/nu12061894
  17. Schwarz M, Lossow K, Schirl K, Hackler J, Renko K, Kopp JF, et al. Copper interferes with selenoprotein synthesis and activity. Redox Biol. 2020;37:101746. doi: 10.1016/j.redox.2020.101746
  18. Zhang J, Taylor EW, Bennett K, Saad R, Rayman MP. Association between regional selenium status and reported outcome of COVID-19 cases in China. Am J Clin Nutr. 2020;111(6):1297–1299. doi: 10.1093/ajcn/nqaa095
  19. Alexander J, Tinkov A, Strand TA, Alehagen U, Skalny A, Aaseth J. Early Nutritional Interventions with Zinc, Selenium and Vitamin D for Raising Anti-Viral Resistance Against Progressive COVID-19. Nutrients. 2020;12(8):2358. doi: 10.3390/nu1208235
  20. Hoffmann PR, Berry MJ. The influence of selenium on immune responses. Mol Nutr Food Res. 2008;52(11):1273–1280. doi: 10.1002/mnfr.200700330
  21. Steinbrenner H, Al-Quraishy S, Dkhil MA, Wunderlich F, Sies H. Dietary selenium in adjuvant therapy of viral and bacterial infections. Adv Nutr. 2015;6(1):73–82. doi: 10.3945/an.114.007575
  22. Guillin OM, Vindry C, Ohlmann T, Chavatte L. Selenium, selenoproteins and viral infection. Nutrients. 2019;11(9):2101. doi: 10.3390/nu11092101
  23. Zhou B, Gitschier J. hCTR1: a human gene for copper uptake identified by complementation in yeast. Proc Natl Acad Sci U S A. 1997;94(14):7481–7486. doi: 10.1073/pnas.94.14.7481
  24. van den Berghe PV, Folmer DE, Malingré HE, van Beurden E, Klomp AE, van de Sluis B, et al. Human copper transporter 2 is localized in late endosomes and lysosomes and facilitates cellular copper uptake. Biochem J. 2007;407(1):49–59. doi: 10.1042/BJ20070705
  25. Dastgheib L, Mostafavi-Pour Z, Abdorazagh AA, Khoshdel Z, Sadati MS, Ahrari I, et al. Comparison of Zn, Cu, and Fe content in hair and serum in alopecia areata patients with normal group. Dermatol Res Pract. 2014;2014:784863. doi: 10.1155/2014/784863
  26. Skalnaya MG. Copper deficiency a new reason of androgenetic alopecia? In: Atroshi F. (ed.) Pharmacology and nutritional inter vention in the treatment of disease. Ch. 17. Bookson Demand; 2014. P. 337–348. doi: https://doi.org/10.5772/58416
  27. Кондрахина И.Н., Затевалов А.М., Гатиатулина Е.Р., Никоноров А.А., Дерябин Д.Г., Кубанов А.А. Оценка эффективности персонализированной коррекции микроэлементного и витаминного статуса при консервативной терапии начальных стадий андрогенной алопеции у мужчин. Вестник РАМН. 2021:76(6): 604–611. [Kondrakhina IN, Zatevalov AM, Gatiatulina ER, Nikonorov AA, Deryabin DG, Gubanov AA. Evaluation of the Effectiveness of Personalized Treatment of Trace Element and Vitamin Status in Men with Initial Stages of Androgenic Alopecia Treated with Conservative Therapy. Annals of the Russian Academy of Medical Sciences. 2021;76(6):604–611. (In Russ.)] doi: 10.15690/vramn1617

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Phototrichograms of patients with post-COVID and androgenetic alopecia. Рarietal zone: а — AGA; б — post-COVID; occipital zone: в — AGA; г — post-COVID

Download (502KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Key indicators identified using the CART algorithm to classify alopecia as androgenic or post-COVID

Download (73KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Kondrakhina I.N., Kondrakhin A.A., Nikonorov A.A., Nikonorova E.R., Deryabin D.G., Kubanov A.A.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial 4.0 International License.
СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77 - 60448 от 30.12.2014.


This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies